S fotbalem začínal Ondřej Lingr v Havířově, odkud v deseti letech zamířil do blízké Karviné, a to nejprve na hostování a o rok později na trvalý přestup. Zde postupoval úspěšně karvinskými mládežnickými výběry a díky svým výkonům nakoukl i před svým ligovým debutem do reprezentačního výběru České republiky U17 a U19.
V sezoně 2016/17 zamířil na hostování do Baníku Ostrava. V dresu ostravské devatenáctky odehrál v celostátní dorostenecké lize 6 zápasů, ve kterých se uvedl 7 góly. Konec jara už strávil zpět v Karviné, kde si 12. května 2017 připsal v domácím remízovém utkání proti Spartě svůj ligový debut.
Od sezony 2017/18 začal nastupovat v kádru Karviné pravidelně, v MOL Cupu si tomto ročníku připsal dokonce 3 branky ze 3 zápasů. V červnu 2019 si připsal svůj debut za reprezentaci U21 ve vítězném přátelském utkání proti Slovensku. Svůj potenciál ale ukázal naplno až v sezoně 2019/2020, ve které nastoupil do 29 zápasů, ve kterých se postaral o 7 gólů a 1 asistenci. Jednoznačně tak patřil ve svých pouhých 21 letech mezi jednoho z lídrů slezského klubu.
Po přestupu do Slavie v létě 2020 se stal jedním z důležitých hráčů týmu. Nastoupil do všech zápasů základní skupiny Evropské ligy, v nichž se blýskl krásným gólem z dálky do šibenice proti francouzskému OGC Nice, který nakonec vyhrál anketu o nejlepší gól sezony. Také jeho skvělé výkony pomohli Slavii k zisku doublu a postupu až do čtvrtfinále Evropské ligy.
V sezoně 2021/22 byl jedním ze základních stavebních kamenů sestavy Slavie a na pozicích napříč útokem prokázal střelecký instinkt. V lize bojoval o korunu krále střelců a ročník nakonec zakončil se čtrnácti góly a jedním přesným zásahem v Evropě. Jeho skvělá forma mu přinesla i premiérové pozvánky do reprezentace, debutoval v prodloužení baráže o mistrovství světa.
Během tří let mezi roky 2020 a 2023 Lingr zvládl nastoupit za Slavii do 138 soutěžních zápasů, nastřílet rovných 40 gólů. Hned 16 pak bylo vítězných.
V srpnu 2023 zamířil do Feyenoordu Rotterdam. Během jednoho roku odehrál v červenobílém dresu 26 zápasů, vstřelil čtyři branky a slavil výhru v nizozemském poháru a superpoháru. Na EURU 2024 nastoupil do všech utkání ve skupině jako střídající hráč. V utkání českého výběru proti Gruzii asistoval při vyrovnávacím gólu na 1:1.
V září 2025 se Ondřej Lingr vrátil do Slavie.